Han pasado 4 años, 7 meses y 10 días después de los eventos de Halo 3, el juego comienza con un investigador de la ONI y la Dra. Catherine Halsey hablando de la historia de los SPARTAN-II, revelando que el gobierno desea conocer la clave del éxito del jefe maestro, para generar reemplazos para él. A continuación se muestra al Jefe Maestro y Cortana, quienes siguen vagando en el espacio, en los restos de la fragata UNSC Forward Unto Dawn, hasta que de pronto, Cortana logra detectar un extraño estruendo en la nave, ante lo cual se ve obligada a despertar al Jefe Maestro, sin decirle la razón por la cual lo despertó y qué es lo que ella hizo mientras dormía. John abre su cámara de Criogenización, toma a Cortana y empieza una lucha por investigar qué es lo que pasa; por el camino una onda naranja escanea la nave, el Jefe toma un elevador, sin embargo, éste se desploma. Afortunadamente John logra sujetarse, cuando inesperadamente aparece un Elite que intenta asesinar al Jefe. Luego de una corta pelea que termina con el Elite cayendo al hueco del ascensor. John se extraña del normalmente común ataque pensando en la tregua con el Covenant. En el camino, el Spartan va eliminando fuerzas hostiles del nuevo Covenant, en eso, Cortana cae en la cuenta de que hay varios cruceros de batalla Covenant, y que además de eso, hay un planeta Forerunner cuyo campo gravitacional los está atrayendo y que en última instancia terminarán chocando contra éste. Cortana le dice al Jefe que active los misiles de la nave manualmente para así acabar con los cruceros. El Jefe logra llegar a la cabina, activa los misiles y destruye los cruceros. Repentinamente, el planeta abre un vórtice y absorbe la Fragata y las naves Covenant, John intenta llegar a las cápsulas de escape, sin embargo es demasiado tarde, el Spartan es lanzado al espacio exterior, para luego ser absorbido hacia el interior del planeta.
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